Chùa Từ Đàm có lịch sử lâu đời, bắt nguồn từ thế kỷ 17. Ban đầu, ngôi chùa được xây dựng vào khoảng năm 1690 dưới thời chúa Nguyễn Phúc Chu, với tên gọi ban đầu là Ấn Tôn tự, do thiền sư Minh Hoằng Tử Dung – một vị sư người Trung Quốc – khai sơn. Thiền sư này thuộc phái Lâm Tế, và chùa được dựng lên để phục vụ cộng đồng Phật giáo lúc bấy giờ. Đến năm 1841, dưới triều vua Thiệu Trị, chùa được đổi tên thành Từ Đàm, lấy cảm hứng từ hai chữ "Từ" và "Đàm" trong kinh điển Phật giáo, tượng trưng cho lòng từ bi và sự thanh tịnh.
Trải qua nhiều thăng trầm lịch sử, chùa Từ Đàm Huế trở thành trung tâm của phong trào chấn hưng Phật giáo Trung Kỳ vào những năm 1930. Năm 1932, An Nam Phật học hội (sau đổi tên thành Hội Phật học Trung Việt) được thành lập tại đây, và đến năm 1936, chùa chính thức trở thành trụ sở của hội. Đặc biệt, chùa gắn liền với phong trào Phật giáo năm 1963, khi sân chùa là nơi tụ họp của hàng ngàn quần chúng, đánh dấu một trang sử quan trọng trong lịch sử Phật giáo Việt Nam. Năm 1935, chùa được trùng tu kiên cố hơn trong bối cảnh phong trào chấn hưng Phật giáo đang phát triển mạnh mẽ. Đến năm 2006, chùa tiếp tục được tôn tạo quy mô lớn, giữ nguyên giá trị lịch sử nhưng kết hợp yếu tố hiện đại.
Hiện nay, chùa Từ Đàm là Văn phòng Ban Trị sự Phật giáo thành phố Huế, đồng thời là nơi tổ chức các đại hội, hội nghị và lễ hội Phật giáo lớn. Cây bồ đề thiêng giữa sân chùa vẫn là biểu tượng của sự phát triển Phật giáo tại Thừa Thiên Huế.
